Prácticas básicas de MIP para fincas de champiñones/hongos orgánicos: Enfermedades Producidas por Syzygites en Hongos Agaricus

Los champiñones, Agaricus bisporus (Lange) Imbach, se cultivan comercialmente bajo condiciones medioambientales controladas. Los hongos y setas son el cultivo agrícola de mayor importancia económica en Pensilvania y un cultivo de alto valor comercial en muchos otros estados. Syzygites megalocarpus es un patógeno común que ataca a los hongos y setas silvestres y coloniza sus superficies con una "pelusa" amarilla que se vuelve azulada o gris a medida que se desarrolla. En el año 2011, en una finca comercial del condado de Chester, Pensilvania, se recolectaron muestras de unas setas híbridas marrones en las cuales crecía un moho velloso. Del sustrato donde crecían estos hongos y de la capa de protección que lo cubría (casing layer) se pudo aislar el hongo patógeno. Más tarde, este se pudo identificar como Syzygites megalocarpus mediante características morfológicas y análisis molecular. En las muestras se observó un micelio de distintos diámetros de color grisáceo que crecía sobre los hongos en los últimos brotes (breaks) del ciclo productivo. Los productores reportaron que hasta el 25% de la producción estaba cubierta con Syzygites al llegar al tercer brote del ciclo productivo (third break). En al menos dos fincas que cultivaban cepas híbridas relativamente nuevas de Agaricus Bisporus (Figura 1), se encontraron primordios de este hongo patógeno creciendo sobre individuos muertos o muy debilitados. La nueva cepa híbrida marrón es un cruce entre una cepa de Agaricus marrón comercial y otra cepa silvestre.

Figura 1. Syzygites creciendo en una cepa híbrida marrón de A. bisporus. Fuente: David M. Beyer y Kimberly Paley

El Hongo Patógeno

Syzygites megalocarpus está actualmente clasificado en el Reino: Fungi; Filo: Mucoromycota; Clase: Mucoromycetes; Orden: Mucorales; Familia: Mucoraceae; Género: Syzygites y Especie: S. megalocarpus Ehrenb.: Fr. Esta especie es la única dentro del género. Syzygites produce dos tipos de esporas: esporangiósporas y zigósporas (Figura 2). Las esporangiósporas crecen fuera del sustrato, en estructuras que se ramifican dicotómicamente hasta cuatro veces y terminan en un esporangio globoso en forma de columna de paredes solubles que alberga pocas esporas. Las esporangiósporas son globosas y tienen espinas. Las zigósporas están melanizadas y ornamentadas, y se producen en estructuras suspendidas que se ramifican dicotómicamente y terminan en espinas/dientes estériles.

Figura 2. Tipos de esporas producidas por Syzygites: esporangiósporas (arriba) y zigósporas (abajo). Fuente: Kimberly Paley

Este hongo parásito no sobrevive durante largos periodos en medios de cultivo y tiende a perder viabilidad cuando se cultiva en laboratorio. El cultivo de estos hongos para su estudio es complicado puesto que el hongo es muy susceptible a la contaminación bacteriana. Incluso cuando se utilizan medios de cultivo estériles, la contaminación de las muestras se puede dar fácilmente y aparecer en fases avanzadas del cultivo. Se ha sugerido la posibilidad de que pueda existir una relación bacteriano-fúngica en la que las bacterias desempeñan un papel en el desarrollo de las enfermedades. Se necesitarán estudios adicionales para confirmar esta relación y su patogénesis.

Signos y Síntomas

En los hongos cultivados (organismo huésped de la enfermedad), Syzygites muestra una apariencia similar a un moho velludo y difuso que comienza de color amarillo y evoluciona hacia azul y gris verdoso a medida que madura. Los síntomas en el huésped son decoloración, hendiduras y necrosis en los sombreros y botones. (Figura 3)

Figura 3. Los signos y síntomas de Syzygites son: crecimiento de moho velludo sobre los hongos cultivados y sobre la capa de cobertura del sustrato (casing layer), y decoloración necrótica de los tejidos del hongo. Fuente: David M. Beyer y Kimberly Paley

Syzygites puede desarrollarse en los hongos durante la postcosecha e incluso unos días después del envasado. Syzygites puede pasar desapercibido y aparecer una vez que el producto ha llegado al mercado. (Figura 4)

Figura 4. Syzygites creciendo en hongos postcosecha y envasado (arriba), y una vez han alcanzado el mercado (abajo). Fuente: David M. Beyer y Kimberly Paley

Factores de crecimiento

El micelio de Syzygites crece más rápidamente a 25°C (77°F) que entre los 15.5-20°C (60-68°F). El micelio no crece en absoluto a temperaturas superiores a 30°C (86°F). La esporulación es diferente cuando ocurre a temperaturas frías que cuando lo hace a temperaturas más templadas. La morfología también se ve afectada por la temperatura y es bastante evidente cuando el hongo crece a baja temperatura.

Se ha determinado que el punto de muerte térmica de las esporangiósporas de Syzygites está cercano a 37°C (98°F). Por lo tanto, es poco probable que Syzygites pueda sobrevivir a la pasteurización de la Fase II o al vaporizado postcosecha. La muerte térmica para las zigósporas de Syzygites no se ha determinado aún, por lo que es posible que estas puedan sobrevivir a temperaturas más altas.

Inoculación y Propagación Secundaria

Inducida una infección de Syzygites utilizando suspensión de esporas y técnicas de inoculación de micelio, no produjeron infección ni en hongos sanos ni en la capa de cobertura (casing layer). La infección ocurre cuando se inoculan hongos volcados con micelio antes del primer brote. La infección se propaga desde este punto hacia hongos sanos. Una vez que los hongos del primer brote se infectan, el hongo patógeno se extiende fácilmente a través de la "casing layer." Esto evidencia que es muy importante eliminar y retirar todos los tejidos de hongos muertos o debilitados de la capa de cobertura después de la cosecha para evitar el avance de Syzygites y de la enfermedad.

Tras muestreo, no se observaron esporas cerca de hongos infectados bajo una circulación de aire estándar. Sin embargo, cuando se forzó el flujo de ventilación con la ayuda de ventiladores de mano en hongos infectados, las esporas parecen desprenderse y movilizarse hacia otras áreas de la sala de producción. Esto sugiere que la velocidad adicional del aire puede desprender y dispersar las esporas. Esta observación se respaldó con un muestreo con placas RODAC. Tras forzar la ventilación, se encontraron esporas en el tubo de expulsión de aire del equipo de ventilación localizado en el techo de la instalación. Es poco probable que las esporas hubieran podido llegar allí por salpicaduras de agua, por contacto de piezas móviles de la maquinaria utilizada o por el personal de trabajo.

No se observó que Syzygites se propagara de un hongo infectado a otras áreas del cultivo cuando el sistema de ventilación de la habitación estaba funcionando a flujo estándar; lo que sugiere que las esporas no se movilizan por la acción única del flujo de aire. Por otra parte, se sabe que el riego puede desprender esporas de Syzygites. Estas esporas libres pueden entonces colonizar y causar infecciones secundarias en otras áreas de la sala de cultivo. Atendiendo a lo aprendido, cuando se combinan factores como el riego y la existencia de tejidos muertos o debilitados en la capa de cobertura, puede explicar la aparición de contaminaciones masivas en brotes posteriores al riego en fincas comerciales.

Control

La mayoría de los fungicidas registrados comercialmente, aunque sean efectivos en el laboratorio, no parecen controlar la enfermedad en fincas comerciales. La aplicación de fungicidas antes o después de la infección no parece controlar ni evitar la propagación de la enfermedad.

Para controlar y frenar esta enfermedad es imprescindible eliminar todos los tejidos de los hongos muertos y debilitados de las camas y de la sala de producción. Además, se deberán retirar todos los primordios muertos, los hongos volcados y cualquier otro tejido comprometido tan pronto como se termine la cosecha tras cada brote. Syzygites puede colonizar rápidamente el tejido de los hongos muertos y crecerá velozmente sobre la superficie de la "casing layer" infectando a hongos sanos.

Todos los tejidos de los hongos y demás desechos que retiremos tras cosecha, deberán eliminarse inmediatamente, evitando que puedan caer al piso y deslizarse por debajo de las camas de producción. Estos desechos también son fuente potencial de alimento para Syzygites y estas poblaciones, aunque pequeñas, pueden ser precursoras de contaminaciones secundarias. Algunas fincas comerciales colocan tablas en el piso, a lo largo de las camas inferiores, para evitar que los restos de hongos caigan al piso y también para facilitar la limpieza.

Los hongos infectados deben cubrirse con una toalla de papel humedecida con alcohol o agua salada. Posteriormente, debe cubrirse el papel con sal, piedra caliza o yeso para evitar que las esporas se liberen (Figura 5). Los hongos infectados deben cubrirse antes del siguiente riego y, si es posible, los ventiladores de la habitación deberán apagarse durante el riego y permanecer apagados temporalmente para favorecer que las esporas liberadas se asienten. Si los últimos brotes están muy infectados, el cultivo debe vaporizarse a altas temperaturas para evitar la contaminación de las siguientes cosechas.

Figura 5. Champiñón infectado cubierto con una toalla de papel húmeda y sal para evitar la propagación secundaria de las esporas de Syzygites. Fuente: David M. Beyer

Recursos

Beyer, D. M., K. O’Donnell, K. Paley, and M. P. Wach. 2013. "First Report of Syzygites megalocarpus (Mucorales) Web Mold on the Commercial Portabella Button Mushroom Agaricus bisporus in North America." Plant Disease 97, no. 1 (January).

De Soto, J. G. "Etiology and Epidemiology: Interactions of Syzygites megalocarpus and Agaricus bisporus." Master’s dissertation, Department of Plant Pathology and Environmental Microbiology, The Pennsylvania State University, 2018.

Material preparado por: David M. Beyer, extensionista especializado y profesor de ciencias y tecnologías de los hongos; John A. Pecchia, PhD., profesor investigador asociado; María Gorgo-Gourovitch, extensionista en el programa de horticultural e instructora afiliada en el departamento de patología vegetal y microbiología ambiental; y Jaime García Prudencio, profesor en el programa de español para la agricultura.

Supported in part by a USDA NIFA grant “Collaborative Research and Extension Network Addressing Challenges for Sustainable Organic Mushroom Production,” USDA NIFA Award number 2017-51300-26818, USDA National Institute of Food and Federal Appropriations under Project PEN04731 and Accession number 102319, the Mushroom Industry Endowment and the Giorgi Mushroom Funds.